Transferências metabólicas entre múltiplos simbiontes podem beneficiar o profundo

Oct 15, 2023

ISME Communications volume 3, Artigo número: 48 (2023) Citar este artigo

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Os mexilhões batimodiolinos dependem de simbiontes quimiossintéticos tiotróficos e/ou metanotróficos para nutrição, mas, simbiontes heterotróficos secundários estão frequentemente presentes e desempenham um papel desconhecido na aptidão do organismo. Os mexilhões batimodiolinos Idas, que prosperam em infiltrações de gás e em madeira submersa no Mar Mediterrâneo e no Oceano Atlântico, hospedam pelo menos seis linhagens simbiontes que frequentemente ocorrem simultaneamente. Essas linhagens incluem os simbiontes primários quimiossintéticos gamaproteobactérias oxidantes de metano e enxofre, e os simbiontes secundários, Methylophagaceae, Nitrincolaceae e Flavobacteriaceae, cuja fisiologia e metabolismo são obscuros. Pouco se sabe sobre se e como esses simbiontes interagem ou trocam metabólitos. Aqui, selecionamos genomas montados em metagenoma de simbiontes Idas modiolaeformis e usamos metatranscriptômica e metaproteômica centradas no genoma para avaliar as principais funções do simbionte. O simbionte Methylophagaceae é um autotrófico metilotrófico, pois codificou e expressou o monofosfato de ribulose e as enzimas do ciclo Calvin-Benson-Bassham, particularmente RuBisCO. O simbionte Nitrincolaceae ASP10-02a provavelmente alimenta seu metabolismo com macromoléculas ricas em nitrogênio e pode fornecer vitamina B12 ao holobionte. Os simbiontes Urechidicola (Flavobacteriaceae) provavelmente degradam os glicanos e podem remover o NO. Nossas descobertas indicam que essas associações flexíveis permitem expandir a gama de substratos e nichos ambientais, através de novas funções metabólicas e transferências.

As simbioses quimiossintéticas permitem que animais e alguns protistas colonizem ambientes extremos, incluindo fontes hidrotermais e infiltrações frias no fundo do mar, bem como habitats produtivos importantes em áreas costeiras, como as pradarias de ervas marinhas [1, 2]. A quimiossíntese, isto é, a assimilação de moléculas de carbono único, como dióxido de carbono e metano, utilizando a energia armazenada em compostos reduzidos, principalmente enxofre reduzido (sulfeto, tiossulfato, enxofre elementar) e metano, alimenta essas simbioses. As simbioses quimiossintéticas são geralmente caracterizadas por baixa diversidade e alta fidelidade dos principais simbiontes nutricionais em nível de espécie [3]. Eles exibem uma ampla gama de estratégias de transmissão, incluindo modos verticais, horizontais e mistos [4], que podem determinar a fidelidade dessas associações, bem como a força da seleção ambiental para os simbiontes mais aptos e a diversidade genética dentro das populações simbiontes [3 , 5,6,7]. Tal como acontece com as populações bacterianas de vida livre, a diversidade genética amplia as funções dos simbiontes, permitindo ao holobiont adquirir novas capacidades metabólicas e nichos ambientais [8, 9].

A diversidade taxonômica e funcional de simbiontes varia marcadamente entre linhagens de mexilhões batimodiolinos, que incluem os gêneros quimiossintéticos Bathymodiolus, Gigantidas e Idas, entre outros [10]. Os principais simbiontes dos mexilhões batimodiolina incluem as Thioglobaceae oxidantes de enxofre (ordem gamaproteobacteriana PS1, também conhecida como clado SUP05) e as bactérias oxidantes de metano Methyloprofundus (ordem gamaproteobacteriana Methylococcales). Alguns mexilhões batimodiolinos, como Bathymodiolus earlougheri, B. billschneideri e B. nancyschneideri hospedam populações de uma única espécie de simbiontes tiotróficos [11], enquanto Gigantidas childressi e G. platifrons hospedam principalmente bactérias oxidantes de metano [12,13,14]. Outros hospedam ambos [15]. Existem também casos extremos de perda e ganho de diversidade de simbiontes em simbioses batimodiolinas. Por exemplo, um pequeno mexilhão batimodiolino de águas profundas, Idas argenteus, parece não ter simbiontes, que podem ter sido adquiridos no passado e recentemente perdidos [16]. Outros, como B. heckerae, do profundo Golfo do México, hospedam vários táxons de simbiontes com funções distintas: além de duas espécies de simbiontes oxidantes de metano e duas espécies de simbiontes oxidantes de enxofre, B. heckerae possui simbiontes bacterianos adicionais, incluindo Methylophagaceae sp. metilotróficos, bem como Cycloclasticus que catabolizam alcanos de cadeia curta [17,18,19].